Kurti muziejų Molėtuose buvo ketinama dar sovietiniais laikais. Muziejų planuota įrengti miestelio centre esančių senųjų prekybinių pastatų - "raudonųjų mūrų" rūsiuose. 1989 m. rajoniniams kultūros namams buvo skirtas muziejininko etatas. Darbuotojas turėjo rūpintis muziejaus įsteigimu.

Prekybiniams pastatams tapus privačia nuosavybe, teko ieškoti kitos vietos. Buvo pasiūlyta pritaikyti senąją muzikos mokyklą, kurios remontas būtų pareikalavęs daug lėšų. Vyriausiojo architekto Gedimino Putvinsko patarimu pasirinkta rekonstruojamų kultūros namų palėpė. Kadangi kultūros namų rekonstrukcijos projektą rengė architektas Antanas Šlepikas, jis projektavo ir muziejaus patalpas. Muziejų asociacijos tarybos pirmininkas Dailės muziejaus direktorius Romualdas Budrys patarė muziejaus meninį apipavidalinimą patikėti dailininkams dizaineriams iš Vilniaus Gintarui Kuzmickui ir Mindaugui Jankauskui.

Kadangi nebuvo diplomuotų muziejininkų, tai muziejaus darbuotojams teko lankytis Vilniaus, Utenos, Ukmergės, Švenčionių, Kretingos, Rokiškio, Kauno muziejuose, mokytis, semtis patirties. Atrinkti svarbiausius eksponatus ekspozicijai. Kurti ekspozicijos koncepciją padėjo žymi Lietuvos muziejininkė, ilgus metus dirbusi Nacionaliniame muziejuje Ona Mažeikienė. 1991 m. buvo suformuotas muziejininkų kolektyvas iš keturių žmonių. Pradėjo veikti parodų salė. Savo darbus čia eksponuoja rajono tautodailininkai bei profesionalūs menininkai.

1997 m. liepos 6 d. muziejus buvo oficialiai atidarytas. Ta diena molėtiškiams buvo reikšminga dvejopai: tai Mindaugo karūnavimo, Valstybės diena ir antra, atidaromas krašto muziejus, pažymint Molėtų 610 metų jubiliejų. Šias šventes susiejo pats laikas - istorija, kuri niekada nesibaigia ir tęsiasi mumyse. Juostelę perkirpo gausią eksponatų kolekciją muziejuj pardavęs Česlovas Stankevičius. Muziejininkai pravedė pirmąją ekskursiją po naująjį muziejų gausiai susirinkusiems svečiams.

1999 m. buvo pradėta eksploatuoti naujai pastatyta saugykla, kuri kasdien darosi ankštesnė. Prie kasos buvo įrengtas jaukus dailės salonėlis, kuriame galima įsigyti paveikslų, nuotraukų, pintų daiktų, keramikos dirbinių, juvelyrinių papuošalų ….